Preview

БИОпрепараты. Профилактика, диагностика, лечение

Расширенный поиск

Коклюшные вакцины и роль липоолигосахарида Bordetella pertussis в иммунном ответе на коклюшную инфекцию и вакцинацию

https://doi.org/10.30895/2221-996X-2021-21-1-10-19

Полный текст:

Аннотация

В научной литературе опубликованы данные, свидетельствующие о «возвращении», «возрождении» коклюша. Проблема предупреждения и ликвидации заболеваемости коклюшем может быть решена только с помощью активной иммунизации восприимчивых контингентов высокоэффективной вакциной. Цель работы — охарактеризовать используемые в настоящее время цельноклеточные и бесклеточные коклюшные вакцины и оценить перспективу повышения их качества, в частности показать роль липоолигосахарида — антигена клеточной стенки Bordetella pertussis — в индуцировании адаптивного иммунитета. В статье кратко изложена схема патогенеза коклюшной инфекции, особенности формирования постинфекционного и поствакцинального противококлюшного иммунитета и рассмотрены способы улучшения коклюшных вакцин. Повышение качества существующих вакцин связано со снижением реактогенности цельноклеточной коклюшной вакцины и повышением иммуногенной активности бесклеточной коклюшной вакцины. Одна из возможностей понижения реактогенности цельноклеточной вакцины заключается в уменьшении количества коклюшных клеток в дозе вакцины при условии, что эти действия не отразятся на иммуногенной активности препарата. Другой возможный путь снижения реактогенности может заключаться в отборе вакцинных штаммов по содержанию в них эндотоксина липоолигосахарида (ЛОС). Для улучшения качества бесклеточных вакцин необходимо решить многие проблемы. Одна из них заключается в поиске и выделении новых протективных антигенов. В результате анализа данных литературы продемонстрировано, что ЛОС является чрезвычайно важным антигеном, участвующим в иммунном ответе организма и обеспечивающим Тh1- и Th17-клеточный ответ на коклюшную инфекцию, что является определяющим при борьбе с бактериями B. pertussis. Учитывая эволюционную стабильность структуры ЛОС, этот антиген (его нетоксичная олигосахаридная часть) может рассматриваться в качестве кандидата в состав бесклеточной коклюшной вакцины.

Об авторах

И. А. Алексеева
Федеральное государственное бюджетное учреждение «Научный центр экспертизы средств медицинского применения» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия

Алексеева Ирина Андреевна, доктор медицинских наук

Петровский б-р, д. 8, стр. 2, Москва, 127051



О. В. Перелыгина
Федеральное государственное бюджетное учреждение «Научный центр экспертизы средств медицинского применения» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия

Перелыгина Ольга Викторовна, кандидат медицинских наук

Петровский б-р, д. 8, стр. 2, Москва, 127051



Е. Д. Колышкина
Федеральное государственное бюджетное учреждение «Научный центр экспертизы средств медицинского применения» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия

Колышкина Елена Дмитриевна

Петровский б-р, д. 8, стр. 2, Москва, 127051



Список литературы

1. Mattoo S, Cherry JD. Molecular pathogenesis, epidemiology, and clinical manifestations of respiratory infections due to Bordetella pertussis and other Bordetella subspecies. Clin Microbiol Rev. 2005;18(2):326–82. https://doi.org/10.1128/CMR.18.2.326-382.2005

2. Black RE, Cousens S, Johnson HL, Lawn JE, Rudan I, Bassani DG, et al. Global, regional, and national causes of child mortality in 2008: a systematic analysis. Lancet. 2010;375(9730):1969–87. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(10)60549-1

3. Paddock CD, Sanden GN, Cherry JD, Gal AA, Langston C, Tatti KM, et al. Pathology and pathogenesis of fatal Bordetella pertussis infection in infants. Clin Infect Dis. 2008;47(3):328– 38. https://doi.org/10.1086/589753

4. Melvin JA, Scheller EV, Miller JF, Cotter PA. Bordetella pertussis pathogenesis: current and future challenges. Nat Rev Microbiol. 2014;12(4):274–88. https://doi.org/10.1038/nrmicro3235

5. Marzouqi I, Richmond P, Fry S, Wetherall J, Mukkur T. Development of improved vaccines against whooping cough: current status. Hum Vaccin. 2010;6(7):543–53. https://doi.org/10.4161/hv.6.7.11413

6. Miller D, Madge N, Diamond J, Wadsworth J, Ross E. Pertussis immunisation and serious acute neurological illnesses in children. BMJ. 1993;307(6913):1171–6. https://doi.org/10.1136/bmj.307.6913.1171

7. Guiso N. Bordetella pertussis and pertussis vaccines. Clin Infect Dis. 2009;49(10):1565–9. https://doi.org/10.1086/644733

8. Cherry JD. Epidemic pertussis in 2012 — the resurgence of a vaccine-preventable disease. N Engl J Med. 2012;367(9):785–7. https://doi.org/10.1056/NEJMp1209051

9. Witt MA, Arias L, Katz PH, Truong ET, Witt DJ. Reduced risk of pertussis among persons ever vaccinated with whole cell pertussis vaccine compared to recipients of acellular pertussis vaccines in a large US cohort. Clin Infect Dis. 2013;56(9):1248–54. https://doi.org/10.1093/cid/cit046

10. King AJ, van der Lee S, Mohangoo A, van Gent M, van der Ark A, van de Waterbeemd B. Genome-wide gene expression analysis of Bordetella pertussis isolates associated with a resurgence in pertussis: elucidation of factors involved in the increased fitness of epidemic strains. PLoS One. 2013;8(6):e66150. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0066150

11. Amirthalingam G, Gupta S, Campbell H. Pertussis immunisation and control in England and Wales, 1957 to 2012: a historical review. Euro Surveill. 2013;18(38):20587. https://doi.org/10.2807/1560-7917.es2013.18.38.20587

12. Halperin BA, Halperin SA. The reemergence of pertussis and infant deaths: is it time to immunize pregnant women? Future Microbiol. 2011;6(4):367–9. https://doi.org/10.2217/fmb.11.15

13. Poland GA. Pertussis outbreaks and pertussis vaccines: new insights, new concerns, new recommendations? Vaccine. 2012;30(49):6957–9. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2012.09.084

14. Klein NP, Bartlett J, Fireman B, Baxter R. Waning Tdap effectiveness in adolescents. Pediatrics. 2016;137(3):e20153326. https://doi.org/10.1542/peds.2015-3326

15. Gu XX, Plotkin SA, Edwards KM, Sette A, Mills KHG, Levy O, et al. Waning immunity and microbial vaccines — Workshop of the National Institute of Allergy and Infectious Diseases. Clin Vaccine Immunol. 2017;24(7):e00034–17. https://doi.org/10.1128/cvi.00034-17

16. Mooi FR, Van Der Maas NA, De Melker HE. Pertussis resurgence: waning immunity and pathogen adaptation — two sides of the same coin. Epidemiol Infect. 2014;142(4):685– 94. https://doi.org/10.1017/S0950268813000071

17. Schmidtke AJ, Boney KO, Martin SW, Skoff TH, Tondella ML, Tatti KM. Population diversity among Bordetella pertussis isolates, United States, 1935–2009. Emerg Infect Dis. 2012;18(8):1248–55. https://doi.org/10.3201/eid1808.120082

18. Sheridan SL, McCall BJ, Davis CA, Robson JMB, Hull BP, Selvey CE, et al. Acellular pertussis vaccine effectiveness for children during the 2009–2010 pertussis epidemic in Queensland. Med J Aust. 2014;200(6):334–8. https://doi.org/10.5694/mja13.11069

19. Tartof SY, Lewis M, Kenyon C, White K, Osborn A, Liko J, et al. Waning immunity to pertussis following 5 doses of DTaP. Pediatrics. 2013;131(4):e1047–52. https://doi.org/10.1542/peds.2012-1928

20. de Gouw D, Hermans PWM, Bootsma HJ, Zomer A, Heuvelman K, Diavatopoulos DA, Mooi FR. Differentially expressed genes in Bordetella pertussis strains belonging to a lineage which recently spread globally. PLoS ONE. 2014;9(1):e84523. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0084523

21. Breakwell L, Kelso P, Finley C, Schoenfeld S, Goode B, Misegades LK, et al. Pertussis vaccine effectiveness in the setting of pertactin-deficient pertussis. Pediatrics. 2016;137(5):e20153973. https://doi.org/10.1542/peds.2015- 3973

22. Lam C, Octavia S, Ricafort L, Sintchenko V, Gilbert GL, Wood N, et al. Rapid increase in pertactin-deficient Bordetella pertussis isolates, Australia. Emerg Infect Dis. 2014;20(4):626–33. https://doi.org/10.3201/eid2004.131478

23. Zeddeman A, van Gent M, Heuvelman CJ, van der Heide HG, Bart MJ, Advaniet A, et al. Investigations into the emergence of pertactin-deficient Bordetella pertussis isolates in six European countries, 1996 to 2012. Euro Surveill. 2014;19(33):20881. https://doi.org/10.2807/1560-7917.es2014.19.33.20881

24. Otsuka N, Han HJ, Toyoizumi-Ajisaka H, Nakamura Y, Arakawa Y, Shibayama K, Kamachi K. Prevalence and genetic characterization of pertactin-deficient Bordetella pertussis in Japan. PLoS ONE. 2012;7(2):e31985. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0031985

25. Martin SW, Pawloski L, Williams M, Weening K, DeBolt C, Qin X, et al. Pertactin-negative Bordetella pertussis strains: evidence for a possible selective advantage. Clin Infect Dis. 2015;60(2):223–7. https://doi.org/10.1093/cid/ciu788

26. Bouchez V, Brun D, Cantinelli T, Dore G, Njamkepo E, Guiso N. First report and detailed characterization of B. pertussis isolates not expressing pertussis toxin or pertactin. Vaccine. 2009;27(43):6034–41. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2009.07.074

27. Bodilis H, Guiso N. Virulence of pertactin-negative Bordetella pertussis isolates from infants, France. Emerg Infect Dis. 2013;19(3):471–4. https://doi.org/10.3201/1903.121475

28. Williams MM, Sen K, Weigand MR, Skoff TH, Cunningham VA, Halse TA, et al. Bordetella pertussis strain lacking pertactin and pertussis toxin. Emerg Infect Dis. 2016;22(2):319–22. https://doi.org/10.3201/eid2202.151332

29. Hozbor D. New pertussis vaccines: a need and a challenge. In: Fedele G, Ausiello C, eds. Pertussis Infection and Vaccines. Advances in Experimental Medicine and Biology. Vol 1183. Springer, Cham; 2019. P. 115–26. https://doi.org/10.1007/5584_2019_407

30. Locht C, Papin JF, Lecher S, Debrie AS, Thalen M, Solovay K, et al. Live attenuated pertussis vaccine BPZE1 protects baboons against Bordetella pertussis disease and infection. J Infect Dis. 2017;216(1):117–24. https://doi.org/10.1093/infdis/ jix254

31. Li P, Asokanathan C, Liu F, Khaing KK, Kmiec D, Wei X, et al. PLGA nano/micro particles encapsulated with pertussis toxoid (PTd) enhances Th1/Th17 immune response in a murine model. Int J Pharm. 2016;513(1–2):183–90. https://doi.org/10.1016/j.ijpharm.2016.08.059

32. Koj S, Ługowski C, Niedziela T. Neoglikokoniugaty lipooligosacharydu Bordetella pertussis-nowe potencjalne składniki szczepionki przeciwkrztuścowej. Postepy Hig Med Dosw (Online). 2015;69:1013–30.

33. Farizo KM, Burns DL, Finn TM, Gruber MF, Pratt RD. Clinical evaluation of pertussis vaccines: US Food and Drug Administration regulatory considerations. J Infect Dis. 2014;209(Suppl 1):S28–31. https://doi.org/10.1093/infdis/jit532

34. Cervantes GE. Bordetella pertussis: reemergente. Rev Mex Patol Clin Med Lab. 2018;65(1):18–21.

35. Flak TA, Goldman WE. Signalling and cellular specificity of airway nitric oxide production in pertussis. Cell Microbiol. 1999;1(1):51–60. https://doi.org/10.1046/j.1462-5822.1999.00004.x

36. Weiss AA, Mobberley PS, Fernandez RC, Mink CM. Characterization of human bactericidal antibodies to Bordetella pertussis. Infect Immun. 1999;67(3):1424–31. https://doi.org/10.1128/IAI.67.3.1424-1431.1999

37. Trollfors B, Lagergård T, Taranger J, Bergfors E, Schneerson R, Robbins JB. Serum immunoglobulin G antibody responses to Bordetella pertussis lipooligosaccharide and B. parapertussis lipopolysaccharide in children with pertussis and parapertussis. Clin Diagn Lab Immunol. 2001;8(5):1015– 7. https://doi.org/10.1128/CDLI.8.5.1015-1017.2001

38. Elder KD, Harvill ET. Strain-dependent role of BrkA during Bordetella pertussis infection of the murine respiratory tract. Infect Immun. 2004;72(10):5919–24. https://doi.org/10.1128/IAI.72.10.5919-5924.2004

39. Elomaa A, Qiushui He, Nhu Nguyen Tran Minh, Mertsola J. Pertussis before and after the introduction of acellular pertussis vaccines in Finland. Vaccine. 2009;27(40):5443–9. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2009.07.010

40. Steinman RM, Hemmi H. Dendritic Cells: Translating innate to adaptive immunity. In: Pulendran B, Ahmed R, eds. From Innate Immunity to Immunological Memory. Current Topics in Microbiology and Immunology. Vol 311. Springer, Berlin, Heidelberg; 2006. P. 17–58. https://doi.org/10.1007/3-540-32636-7_2

41. Beutler B, Hoebe K, Du X, Ulevitch RJ. How we detect microbes and respond to them: the Toll-like receptors and their transducers. J Leukoc Biol. 2003;74(4):479–85. https://doi.org/10.1189/jlb.0203082

42. Triantafilou M, Brandenburg K, Kusumoto S, Fukase K, Mackie A, Seyde U, Triantafilou K. Combinational clustering of receptors following stimulation by bacterial products determines lipopolysaccharide responses. Biochem J. 2004;381(2):527–36. https://doi.org/10.1042/BJ20040172

43. Mills KH, Ross PJ, Allen AC, Wilk MM. Do we need a new vaccine to control the re-emergence of pertussis? Trends Microbiol. 2014;22(2):49–52. https://doi.org/10.1016/j.tim.2013.11.007

44. Siciliano NA, Skinner JA, Yuk MH. Bordetella bronchiseptica modulates macrophage phenotype leading to the inhibition of CD4+ T cell proliferation and the initiation of a Th17 immune response. J Immunol. 2006;177(10):7131–8. https://doi.org/10.4049/jimmunol.177.10.7131

45. Dabbagh K, Lewis DB. Toll-like receptors and Thelper-1/T-helper-2 responses. Curr Opin Infect Dis. 2003;16(3):199–204. https://doi.org/10.1097/00001432-200306000-00003

46. Kapsenberg ML. Dendritic-cell control of pathogen-driven T-cell polarization. Nat Rev Immunol. 2003;3(12):984–93. https://doi.org/10.1038/nri1246

47. Warfel JM, Merkel TJ. The baboon model of pertussis: effective use and lessons for pertussis vaccines. Expert Rev Vaccines. 2014;13(10):1241–52. https://doi.org/10.1586/14760584.2014.946016

48. Higgins SC, Jarnicki AG, Lavelle EC, Mills KH. TLR4 mediates vaccine-induced protective cellular immunity to Bordetella pertussis: role of IL-17-producing T cells. J Immunol. 2006;177(11):7980–9. https://doi.org/10.4049/jimmunol.177.11.7980

49. van den Berg BM, David S, Beekhuizen H, Mooi FR, van Furth R. Protection and humoral immune responses against Bordetella pertussis infection in mice immunized with acellular or cellular pertussis immunogens. Vaccine. 2000;19(9–10):1118–28. https://doi.org/10.1016/s0264-410x(00)00329-7

50. Gzyl A, Augustynowicz E, Zawadka M, Rabczenko D, Slusarczyk J. Ocena efektywności pełnokomórkowych i bezkomórkowych szczepionek przeciw krztuścowi w eliminacji eksperymentalnego zakazenia myszy Bordetella pertussis. Med Dosw Mikrobiol. 2007;59(2):123–35.

51. Brummelman J, Helm K, Hamstra HJ, van der Ley P, Boog CJ, Han WG, et al. Modulation of the CD4+ T cell response after acellular pertussis vaccination in the presence of TLR4 ligation. Vaccine. 2015;33(12):1483–91. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2015.01.063

52. Mahon BP, Sheahan BJ, Griffin F, Murphy G, Mills KH. Atypical disease after Bordetella pertussis respiratory infection of mice with targeted disruptions of interferongamma receptor or immunoglobulin μ chain genes. J Exp Med. 1997;186(11):1843–51. https://doi.org/10.1084/jem.186.11.1843

53. Weiss AA, Patton AK, Millen SH, Chang SJ, Ward JI, Bernstein DI. Acellular pertussis vaccines and complement killing of Bordetella pertussis. Infect Immun. 2004;72(12):7346–51. https://doi.org/10.1128/IAI.72.12.7346-7351.2004

54. Albitar-Nehme S, Basheer SM, Njamkepo E, Brisson JR, Guiso N, Caroff M. Comparison of lipopolysaccharide structures of Bordetella pertussis clinical isolates from pre- and post-vaccine era. Carbohydr Res. 2013;378:56–62. https://doi.org/10.1016/j.carres.2013.05.002

55. Schaeffer LM, McCormack FX, Wu H, Weiss AA. Bordetella pertussis lipopolysaccharide resists the bactericidal effects of pulmonary surfactant protein A. J Immunol. 2004;173(3):1959–65. https://doi.org/10.4049/jimmunol.173.3.1959

56. Geurtsen J, Vandebriel RJ, Gremmer ER, Kuipers B, Tommassen J, van der Ley P. Consequences of the expression of lipopolysaccharide-modifying enzymes for the efficacy and reactogenicity of whole-cell pertussis vaccines. Microbes Infect. 2007;9(9):1096–103. https://doi.org/10.1016/j.micinf.2007.04.015

57. Caroff M, Karibian D. Structure of bacterial lipopolysaccharides. Carbohydr Res. 2003;338(23):2431–47. https://doi.org/10.1016/j.carres.2003.07.010

58. Whitfield C, Trent MS. Biosynthesis and export of bacterial lipopolysaccharides. Annu Rev Biochem. 2014;83:99–128. https://doi.org/10.1146/annurev-biochem-060713-035600

59. Nikaido H, Vaara M. Outer membrane. In: Neidhardt FC, Ingraham JL, Low KB, Magasanik B, Schaechter M, Umbarger HE, eds. Escherichia coli and Salmonella typhimurium — cellular and molecular biology. Washington DC: ASM; 1987. P. 7–22.

60. Sperandeo P, Martorana AM, Polissi A. Lipopolysaccharide biogenesis and transport at the outer membrane of Gramnegative bacteria. Biochim Biophys Acta Mol Cell Biol Lipids. 2017;1862(11):1451–60. https://doi.org/10.1016/j.bbalip.2016.10.006

61. Nikaido H. Molecular basis of bacterial outer membrane permeability revisited. Microbiol Mol Biol Rev. 2003;67(4):593– 656. https://doi.org/10.1128/mmbr.67.4.593-656.2003

62. Park BS, Lee JO. Recognition of lipopolysaccharide pattern by TLR4 complexes. Exp Mol Med. 2013;45(12):e66. https://doi.org/10.1038/emm.2013.97

63. Caroff M, Deprun C, Richards JC, Karibian D. Structural characterization of the lipid A of Bordetella pertussis 1414 endotoxin. J Bacteriol. 1994;176(16):5156–9. https://doi.org/10.1128/jb.176.16.5156-5159.1994

64. Gaudet RG, Sintsova A, Buckwalter CM, Leung N, Cochrane A, Li J, et al. Cytosolic detection of the bacterial metabolite HBP activates TIFA-dependent innate immunity. Science. 2015;348(6240):1251–5. https://doi.org/10.1126/science.aaa4921

65. Preston A, Mandrell RE, Gibson BW, Apicella MA. The lipooligosaccharides of pathogenic Gram-negative bacteria. Crit Rev Microbiol. 1996;22(3):139–80. https://doi.org/10.3109/10408419609106458

66. Munford RS. Sensing Gram-negative bacterial lipopolysaccharides: a human disease determinant? Infect Immun. 2008;76(2):454–65. https://doi.org/10.1128/IAI.00939-07

67. Gotto JW, Eckhardt T, Reilly PA, Scott JV, Cowell JL, Metcalf TN, 3rd, et al. Biochemical and immunological properties of two forms of pertactin, the 69,000-molecular-weight outer membrane protein of Bordetella pertussis. Infect Immun. 1993;61(5):2211–5. https://doi.org/10.1128/IAI.61.5.2211-2215.1993

68. Jennings HJ, Ługowski C, Ashton FE. Conjugation of meningococcal lipopolysaccharide R-type oligosaccharides to tetanus toxoid as route to a potential vaccine against group B Neisseria meningitidis. Infect Immun. 1984.43(1):407–12. https://doi.org/10.1128/IAI.43.1.407-412.1984

69. Dias WO, van der Ark AA, Sakauchi MA, Kubrusly FS, Prestes AF, Borges MM, et al. An improved whole cell pertussis vaccine with reduced content of endotoxin. Hum Vaccin Immunother. 2013;9(2):339–48. https://doi.org/10.4161/hv.22847

70. Mohammadpour Dounighi N, Razzaghi-Abyane M, Nofeli M, Zolfagharian H, Shahcheraghi F. Study on toxicity reduction and potency induction in whole-cell pertussis vaccine by developing a new optimal inactivation condition processed on Bordetella pertussis. Jundishapur J Microbiol. 2016;9(7):e34153. https://doi.org/10.5812/jjm.34153

71. Чупринина РП, Алексеева ИА. Возможность повышения иммуногенной активности и стабильности цельноклеточного коклюшного компонента комбинированных вакцин. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2014;2(75):89–95.


Дополнительные файлы

Для цитирования:


Алексеева И.А., Перелыгина О.В., Колышкина Е.Д. Коклюшные вакцины и роль липоолигосахарида Bordetella pertussis в иммунном ответе на коклюшную инфекцию и вакцинацию. БИОпрепараты. Профилактика, диагностика, лечение. 2021;21(1):10-19. https://doi.org/10.30895/2221-996X-2021-21-1-10-19

For citation:


Alekseeva I.A., Perelygina O.V., Kolyshkina E.D. Pertussis vaccines and the role of Bordetella pertussis lipooligosaccharide in the immune response to pertussis infection and vaccination. BIOpreparations. Prevention, Diagnosis, Treatment. 2021;21(1):10-19. (In Russ.) https://doi.org/10.30895/2221-996X-2021-21-1-10-19

Просмотров: 681


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2221-996X (Print)
ISSN 2619-1156 (Online)